Trò chơi được lấy bối cảnh ở thế giới của Erdrea, bắt đầu khi vương quốc Dundrasil bị xâm chiếm và phá hủy bởi một đội quân quái vật. Nhân vật chính, một đứa bé được sinh ra ngay giữa cuộc tấn công. Mẹ đứa bé là một trong số những người cố gắng trốn thoát, nhưng cả hai bị tách ra và đứa bé được thả trôi nổi trên sông, một ông lão tên là Chalky trong làng Cobblestone đã tìm thấy đứa bé. Được nuôi dạy bởi con gái của ông lão, Amber, nhân vật chính sau đó lớn lên trong ngôi làng yên bình. Không biết gì về quá khứ của mình cho đến tuổi thiếu niên, anh tham gia vào một lễ thành niên truyền thống bằng cách leo lên ngọn núi Cobblestone Tor với người bạn thời thơ ấu, Gemma. Trong chuyến đi, họ bị tấn công bởi những con quái vật, và sau khi lên đến đỉnh, một con quái vật có hình dạng như con chim khổng lồ tấn công và Gemma bị văng ra treo lơ lửng ngoài rìa vách đá. Một dấu hiệu trên tay anh bỗng nhiên sáng lên, anh triệu hồi ánh sáng để tấn công, giết chết con quái vật và cứu Gemma.

Khi trở về, Amber tiết lộ sự thật về quá khứ của anh, và gửi anh đến gặp vua Carnelian xứ Heliodor. Tuy nhiên, vừa gặp nhau, các Hiệp sĩ Hoàng gia, Sir Hendrik và Sir Jasper đã ném nhân vật chính vào ngục tối và buộc tội rằng anh ta là Darkspawn, một kẻ hiểm ác được dự báo sẽ phá hủy cả thế giới. Trong khi bị giam cầm, anh gặp một tên trộm tên là Erik. Erik nhận ra dấu ấn trên tay anh và gọi anh là Luminary, một anh hùng huyền thoại do cây thế giới Yggdrasil chọn ra, người sẽ cứu Erdrea khỏi quỹ dữ, và nói rằng đó là định mệnh khiến cho anh ta được gặp nhân vật chính. Cả hai sau đó trốn thoát bằng cách sử dụng một đường hầm do Erik đào sẵn, rồi trốn đến một vương quốc khác bằng cách sử dụng một vật đặc biệt được Chalky để lại trong một cái hộp chôn dưới đất mà họ tìm thấy trong chuyến đi. Trong một thị trấn tên là Hotto, cả hai gặp hai pháp sư khác đến từ thành phố Arboria: Veronica, bị lời nguyền biến đổi cơ thể thành một đứa trẻ, và người em sinh đôi Serena. Hai người ngay lập tức nhận ra nhân vật chính là Luminary và thề trung thành với anh ta, như đây chính là định mệnh của họ. Bốn người sau đó đặt ra nhiệm vụ tiếp cận Yggdrasil để Luminary có thể hiểu thêm về vận mệnh của mình. Trên đường đi, họ có ba người bạn khác: Sylvando, một nghệ sĩ đường phố, Rab, cựu hoàng xứ Dundrasil và cũng là ông của nhân vật chính, cuối cùng là Jade, công chúa lưu vong xứ Heliodor, người đã giúp nhân vật chính trốn thoát trong cuộc tấn công của Dundrasil.

Cả nhóm cuối cùng cũng đến trung tâm của Yggdrasil, nơi chứa Sword of Light, vũ khí định mệnh của Luminary. Tuy nhiên, vừa khi Luminary sắp sửa lấy nó,nh ta và cả nhóm bị chặn lại bởi Carnelian và các thuộc hạ là Jasper và Hendrik, hóa ra hắn đã theo dõi cả bọn từ đầu. Sau đó tiết lộ rằng Carnelian đã bị điều khiển bởi một kẻ ác tên là Mordegon, hay còn được gọi là Lord of Shadows, còn Jasper chính là tay sai của hắn. Cả hai sau đó đánh bại Hendrik và nhóm của Luminary, Mordegon lấy và làm hỏng Sword of Light, hấp thụ trái tim của Yggdrasil vào cơ thể hắn, phá hủy cái cây và khiển thế giới chìm trong bóng tối. Bị tách khỏi những người bạn của mình, Luminary quay trở lại Cobblestone, giờ đã trở thành nơi trú ẩn kiên cố cho các công dân Heliodor do Carnelian và Hendrik dẫn đầu, những người xin lỗi Luminary vì tất cả những rắc rối mà họ đã gây ra cho anh ta. Hendrik sau đó gia nhập lực lượng với Luminary, và cùng nhau, họ giành lại Heliodor từ lực lượng của Mordegon. Trên hành trình đi cứu phần còn lại của thế giới, họ đoàn tụ với nhóm, ngoại trừ Veronica, cô đã chết vì đã cứu những người khác khi Yggdrasil sụp đổ. Tại Arboria, có một con cá voi bay khổng lồ, được gọi là Cetacea. Sử dụng nó, họ đi đến một hòn đảo nổi cổ xưa được gọi là Havens Above, cũng là nơi có thể rèn Sword of Light mới. Sau khi rèn xong, cả nhóm cuối cùng tới Fortress of Fear, pháo đài bay của Mordegon. Ở đó, cả nhóm đánh bại Jasper, đã biến thành một con quỷ, và Mordegon, phục hồi Yggdrasil và thế giới.

Sau đó, cả nhóm phát hiện ra cách để đưa Veronica trở lại trong Tower of Lost Time. Ở đó họ gặp Timekeeper, người đã cho Luminary sức mạnh để quay ngược thời gian và đánh bại Mordegon trước khi anh ta có thể đánh cắp Sword of Light và trái tim của Yggdrasil, từ đó Veronica sẽ không phải hy sinh. Tuy nhiên, do sự vắng mặt của Mordegon, một linh hồn bóng tối triệu hồi một quả cầu bí ẩn được gọi là Erdwin's Lantern và hợp nhất với nó, do đó đánh thức nhân vật phản diện thực sự của trò chơi, The Dark One, Calasmos, người trước đây đã bị tiêu diệt trong dòng thời gian cai trị của Mordegon. Bằng cách đó, họ phát hiện ra một Luminary từ nhiều năm trước, gọi là Erdwin, đã bị phản bội và bị giết bởi người bạn là pháp sư Morcant, hắn đã hấp thụ sức mạnh của Calasmos và biến thành Mordegon. Serenica, người bạn đồng môn pháp sư và cũng là tri kỷ của Erdwin, niêm phong Calasmos yếu đuối và cố gắng quay trở lại quá khứ tại Tower of Lost Lime, nhưng lại biến thành Timekeeper, người duy nhất có dấu chỉ của Luminary, có thể sử dụng sức mạnh của tòa tháp. Sau khi chuẩn bị xong, cả nhóm đối đầu với Calasmos và đánh bại hắn ta một lần và mãi mãi. Làm như vậy, Luminary giao dấu chỉ của mình cho Timekeeper, trở về hình dạng ban đầu là Serenica, và sử dụng nó để trở về quá khứ đoàn tụ với Erdwin. Cùng với Veronica và Serena, anh cũng trả lại Sword of Light cho Yggdrasil, tiết lộ nó chính là Yggdragon, một con rồng cổ đã bị Calasmos đánh bại từ lâu, với cơ thể biến thành cây Yggdrasil và mang lại sự sống cho Erdrea. Người Yggdragon tôn vinh Luminary danh hiệu "Erdrick", người hùng mạnh nhất trong tất cả các người hùng, và giữ Sword chờ ngày một anh hùng mới sẽ cần nó để bảo vệ Erdrea khỏi quỷ dữ. Trong đoạn cắt cảnh, Serenica đoàn tụ với Erdwin trong quá khứ, sau cắt cảnh, một người mẹ trẻ, sau khi đọc một cuốn sách về câu chuyện của Luminary, đánh thức con trai mình khỏi giường, thiết lập nên câu chuyện Dragon Quest III.